Nacida y criada en el Bronx, Heckerling estudió en la Escuela de Arte y Diseño antes de estudiar cine y televisión en la Universidad de Nueva York (NYU). Su película de fin de curso High Finance logró el premio a la Mejor Película en los festivales de cine de Nueva York, Bronx y Venecia. Estudió un master en Bellas Artes en el American Film Institute. El debut como directora de Heckerling fue el éxito adolescente Aquel excitante curso, en la que destacaron jóvenes actores como Sean Penn, Nicolas Cage, Jennifer Jason Leigh, Forest Whitaker, Eric Stoltz, Anthony Edwards y Judge Rheinhold. En 1998, el American Film Institute le presentó una medalla Franklin J. Schaffner y al año siguiente recibió el premio Crystal que destaca la labor de las mujeres en el Cine.