Se graduó en la Julliard School y recibió el reconocimiento de la crítica por su papel en El Show de Truman, de Peter Weir. Otros de sus largometrajes son El aceite de la vida, Dave, Presidente por un día, En busca de Bobby Fischer Un golpe de destino y Congo.

Las apariciones de Linney en televisión incluyen el papel de Mary Ann Singleton en las celebradas Tales of the city i More tales of the city. También actuó junto a Jane Woodward en Blinspot.

Consumada actriz teatral, ha actuado en Broadway en "Honour", de Gerald Gutiérrez. Obtuvo el premio Theatre World y una nominación al Drama Desk por su actuación en Sigh Unseen. Sus créditos teatrales comprenden además papeles en las presentaciones en Broadway de Seis grados de separación, La Gaviota i Hedda Gabler (por la que ganó el premio Calloway en 1994), Hollyday y Landscape of the body en el Yale Repertory Theatre.

Ha protagonizado You can count on me que fue coganadora del Premio del Gran Jurado a la mejor película dramática en el Sundance Film Festival de 2000.